男性非肥胖2型糖尿病患者糖化血红蛋白与睾酮水平的相关性

doi:10.3877/cma.j.issn.2095-655X.2022.02.006

目的

探讨男性非肥胖2型糖尿病(T2DM)患者糖化血红蛋白(HbA_1c)和血清总睾酮(TT)水平的相关性。

方法

选取2019年11月至2021年4月于济宁医学院附属医院内分泌科住院治疗的387例男性非肥胖T2DM患者，收集其基线临床资料，根据HbA_1c水平四分位数分组，比较4组间TT水平的差异；采用Pearson相关分析及多元线性回归分析男性非肥胖T2DM患者HbA_1c与TT水平的相关性。

结果

男性非肥胖T2DM患者TT水平为3.97(3.06，4.98)ng/mL，睾酮缺乏(<3.5 ng/mL)的患者占36.43%(141/387)，平均HbA_1c水平为(8.99±1.98)%，按照HbA_1c水平四分位数分组，发现随着HbA_1c水平的升高，TT水平呈下降趋势，差异有统计学意义(F＝2.99，P<0.05)。经Pearson相关分析结果显示TT与HbA_1c(r＝－0.13)、腰围(r＝－0.14)、腰臀比(WHT)(r＝－0.12)、甘油三酯(TG)(r＝－0.16)、空腹C肽(r＝－0.24)呈负相关关系，与高密度脂蛋白胆固醇(HDL-C)(r＝0.19)呈正相关关系(均P<0.05)。将TT与HbA_1c、年龄、腰围、WHT、HDL-C、TG、空腹C肽纳入多元线性回归分析，结果显示男性非肥胖T2DM患者的HbA_1c与TT仍呈显著负相关关系(B＝－0.18，P<0.01)。

结论

在男性非肥胖T2DM患者中，HbA_1c与TT水平呈独立负相关。

关键词: 2型糖尿病, 糖化血红蛋白, 睾酮, 男性, 非肥胖

Objective

To investigate the correlation between glycosylated hemoglobin (HbA_1c)and serum total testosterone (TT) level in non-obese male patients with type 2 diabetes mellitus (T2DM).

Methods

A total of 387 non-obese male T2DM patients hospitalized in the Endocrinology Department, Affiliated Hospital of Jining Medical University from November 2019 to April 2021 were selected. Their baseline clinical data were collected and grouped according to the quartile of HbA_1c level to compare the differences of TT levels among the four groups. The link between HbA_1c and TT level was investigated using Pearson correlation analysis and multiple linear regression.

Results

The TT level was 3.97 (3.06, 4.98)ng/mL in non-obese male T2DM patients, with testosterone insufficiency (<3.5 ng/mL) accounting for 36.43%(141/387). According to the quartile of HbA_1c level, TT levels decreased as HbA_1c levels increased, and the difference was statistically significant (F=2.99, P<0.05). Pearson correlation analysis showed that TT was negatively correlated with HbA_1c (r=-0.13), waist circumference (r=-0.14), WHT (r=-0.12), TG (r=-0.16), fasting C-peptide (r=-0.24), and positively correlated with HDL-C (r=0.19) (all P<0.05). Multiple linear regression analysis included TT and HbA_1c, age, waist circumference, WHT, HDL-C, TG, and fasting C-peptide. In non-obese male T2DM patients, HbA_1c was found to be significantly adversely linked with TT (B=-0.18, P<0.01).

Conclusion

In non-obese male T2DM patients, HbA_1c is inversely linked with TT level.

Key words: Diabetes mellitus, type 2, Glycosylated hemoglobin, Testosterone, Men, Non-obesity

表1 男性T2DM患者的基线资料(n＝387)

项目	水平
年龄(岁，±s)	53.97±11.84
DM病程[年，M(P₂₅，P₇₅)]	8.00(3.00，12.00)
SBP(mmHg，±s)	133.23±16.25
DBP(mmHg，±s)	80.27±11.16
BMI (kg/m²，±s)	24.78±2.14
腰围(cm，±s)	92.43±6.76
WHT(±s)	0.93±0.51
E₂(pmol/L，±s)	40.13±12.13
TT[ng/mL，M(P₂₅，P₇₅)]	3.97(3.06，4.98)
FSH[U/L，M(P₂₅，P₇₅)]	7.33(4.89，10.76)
LH[U/L，M(P₂₅，P₇₅)]	5.12(3.53，7.34)
ALT[U/L，M(P₂₅，P₇₅)]	18.15(13.20，25.58)
AST[U/L，M(P₂₅，P₇₅)]	15.00(13.00，20.00)
Cr[μmol/L，M(P₂₅，P₇₅)]	64.20(55.80，73.30)
UA(μmol/L，±s)	310.17 ± 82.10
TG [mmol/L，M(P₂₅，P₇₅)]	1.35(0.96，2.02)
TC (mmol/L，±s)	4.40±1.22
HDL-C (mmol/L，±s)	1.14±0.27
LDL-C (mmol/L，±s)	2.72±0.87
FBG (mmol/L，±s)	7.17±1.86
HbA_1c (%，±s)	8.99±1.98
空腹C肽(ng/mL，±s)	2.20±1.08

表1 男性T2DM患者的基线资料(n＝387)

项目	水平
年龄(岁，±s)	53.97±11.84
DM病程[年，M(P₂₅，P₇₅)]	8.00(3.00，12.00)
SBP(mmHg，±s)	133.23±16.25
DBP(mmHg，±s)	80.27±11.16
BMI (kg/m²，±s)	24.78±2.14
腰围(cm，±s)	92.43±6.76
WHT(±s)	0.93±0.51
E₂(pmol/L，±s)	40.13±12.13
TT[ng/mL，M(P₂₅，P₇₅)]	3.97(3.06，4.98)
FSH[U/L，M(P₂₅，P₇₅)]	7.33(4.89，10.76)
LH[U/L，M(P₂₅，P₇₅)]	5.12(3.53，7.34)
ALT[U/L，M(P₂₅，P₇₅)]	18.15(13.20，25.58)
AST[U/L，M(P₂₅，P₇₅)]	15.00(13.00，20.00)
Cr[μmol/L，M(P₂₅，P₇₅)]	64.20(55.80，73.30)
UA(μmol/L，±s)	310.17 ± 82.10
TG [mmol/L，M(P₂₅，P₇₅)]	1.35(0.96，2.02)
TC (mmol/L，±s)	4.40±1.22
HDL-C (mmol/L，±s)	1.14±0.27
LDL-C (mmol/L，±s)	2.72±0.87
FBG (mmol/L，±s)	7.17±1.86
HbA_1c (%，±s)	8.99±1.98
空腹C肽(ng/mL，±s)	2.20±1.08

表2 不同HbA_1c水平的男性非肥胖T2DM患者性激素水平比较

项目	Q1(HbA_1c<7.50%)(n＝94)	Q2(7.50%≤HbA_1c<8.70%)(n＝97)	Q3(8.70%≤HbA_1c<10.40%)(n＝97)	Q4(HbA_1c≥10.40%)(n＝99)	F值	P值
TT(ng/mL，±s)	4.37±1.57	4.31±1.65	4.01±1.33	3.82±1.37	2.99	0.03
E₂(pmol/L，±s)	40.79±12.33	40.32±11.90	39.35±11.46	40.05±12.92	0.23	0.88
FSH[U/L，M(P₂₅，P₇₅)]	7.44(4.84，10.65)	7.13(4.70，12.69)	7.90(5.12，11.48)	7.06(4.82，9.97)	0.65	0.58
LH[U/L，M(P₂₅，P₇₅)]	5.24(3.42，7.82)	4.88(3.52，7.42)	5.47(3.97，7.33)	4.97(3.13，6.95)	0.98	0.40

表2 不同HbA_1c水平的男性非肥胖T2DM患者性激素水平比较

项目	Q1(HbA_1c<7.50%)(n＝94)	Q2(7.50%≤HbA_1c<8.70%)(n＝97)	Q3(8.70%≤HbA_1c<10.40%)(n＝97)	Q4(HbA_1c≥10.40%)(n＝99)	F值	P值
TT(ng/mL，±s)	4.37±1.57	4.31±1.65	4.01±1.33	3.82±1.37	2.99	0.03
E₂(pmol/L，±s)	40.79±12.33	40.32±11.90	39.35±11.46	40.05±12.92	0.23	0.88
FSH[U/L，M(P₂₅，P₇₅)]	7.44(4.84，10.65)	7.13(4.70，12.69)	7.90(5.12，11.48)	7.06(4.82，9.97)	0.65	0.58
LH[U/L，M(P₂₅，P₇₅)]	5.24(3.42，7.82)	4.88(3.52，7.42)	5.47(3.97，7.33)	4.97(3.13，6.95)	0.98	0.40

表3 影响男性非肥胖T2DM患者睾酮水平的相关性分析

变量	r值	P值
HbA_1c(%)	－0.13	0.01
年龄(岁)	0.06	0.28
DM病程(年)	0.09	0.08
BMI(kg/m²)	－0.09	0.07
腰围(cm)	－0.14	0.01
WHT	－0.12	0.02
SBP(mmHg)	－0.06	0.25
DBP(mmHg)	－0.09	0.08
TG(mmol/L)	－0.16	0.002
TC(mmol/L)	0.06	0.26
HDL-C(mmol/L)	0.19	<0.01
LDL-C(mmol/L)	0.10	0.05
ALT(U/L)	－0.07	0.19
AST(U/L)	－0.04	0.41
Cr(μmol/L)	0.03	0.55
UA(μmol/L)	－0.006	0.90
FBG(mmol/L)	－0.03	0.61
空腹C肽(ng/mL)	－0.24	<0.01

表3 影响男性非肥胖T2DM患者睾酮水平的相关性分析

变量	r值	P值
HbA_1c(%)	－0.13	0.01
年龄(岁)	0.06	0.28
DM病程(年)	0.09	0.08
BMI(kg/m²)	－0.09	0.07
腰围(cm)	－0.14	0.01
WHT	－0.12	0.02
SBP(mmHg)	－0.06	0.25
DBP(mmHg)	－0.09	0.08
TG(mmol/L)	－0.16	0.002
TC(mmol/L)	0.06	0.26
HDL-C(mmol/L)	0.19	<0.01
LDL-C(mmol/L)	0.10	0.05
ALT(U/L)	－0.07	0.19
AST(U/L)	－0.04	0.41
Cr(μmol/L)	0.03	0.55
UA(μmol/L)	－0.006	0.90
FBG(mmol/L)	－0.03	0.61
空腹C肽(ng/mL)	－0.24	<0.01

表4 影响男性非肥胖T2DM患者睾酮水平的多元线性回归分析

变量	B值	t值	P值	容忍度	方差膨胀因子
HbA_1c(%)	－0.18	－3.35	0.001	0.97	1.03
腰围(cm)	－0.13	－2.35	0.020	0.95	1.05
HDL-C(mmol/L)	0.19	3.51	0.001	0.96	1.04

表4 影响男性非肥胖T2DM患者睾酮水平的多元线性回归分析

变量	B值	t值	P值	容忍度	方差膨胀因子
HbA_1c(%)	－0.18	－3.35	0.001	0.97	1.03
腰围(cm)	－0.13	－2.35	0.020	0.95	1.05
HDL-C(mmol/L)	0.19	3.51	0.001	0.96	1.04

[1]	Lunenfeld B, Mskhalaya G, Zitzmann M，et al.Recommendations on the diagnosis，treatment and monitoring of testosterone deficiency in men[J]．Aging Male，2021，24(1):119-138.DOI：10.1080/13685538.2021.1962840.
[2]	Basat S, Sivritepe R, Ortaboz D，et al.The relationship between vitamin D level and erectile dysfunction in patients with type 2 diabetes mellitus[J]．Aging Male，2018，21(2):111-115.DOI：10.1080/13685538.2017.1379488.
[3]	Martin-Morales A, Sanchez-Cruz JJ, Saenz de Tejada I，et al.Prevalence and independent risk factors for erectile dysfunction in Spain：results of the Epidemiologia de la Disfuncion Erectil Masculina Study[J]．J Urol，2001，166(2):569-574; discussion 574-575.DOI：10.1016/s0022-5347(05)65986-1.
[4]	Tamrakar D, Bhatt DS, Sharma VK，et al.Association between erectile dysfunction and type 2 diabetes mellitus[J]．J Nepal Health Res Counc，2021，19(2):378-383.DOI：10.33314/jnhrc.v19i2.3394.
[5]	Peyton CC, Colaco MA, Kovell RC，et al.Erectile Dysfunction is Predictive of Endothelial Dysfunction in a Well Visit Population[J]．J Urol，2016，195(4 Pt 1):1045-1050.DOI：10.1016/j.juro.2015.11.037.
[6]	Maiorino MI, Bellastella G, Esposito K. Diabetes and sexual dysfunction：current perspectives[J]．Diabetes Metab Syndr Obes，2014，7:95-105.DOI：10.2147/DMSO.S36455.
[7]	Chan J, Sauvé B, Tokmakejian S, Koren G，et al.Measurement of cortisol and testosterone in hair of obese and non-obese human subjects.Exp Clin Endocrinol Diabetes.2014;122(6):356-362.DOI：10.1055/s-0034-1374609.
[8]	中国2型糖尿病防治指南(2017年版)[J]．中国实用内科杂志，2018，38(04):292-344.
[9]	Corona G, Goulis DG, Huhtaniemi I，et al.European Academy of Andrology (EAA) guidelines on investigation，treatment and monitoring of functional hypogonadism in males：Endorsing organization：European Society of Endocrinology.Andrology.2020;8(5):970-987.DOI：10.1111/andr.12770.
[10]	Kim JS, Kim BS, Jeon JY，et al.Testosterone deficiency associated with poor glycemic control in korean male diabetics[J]．Endocrinol Metab (Seoul)，2014，29(3):300-306.DOI：10.3803/EnM.2014.29.3.300.
[11]	廖小平，沈洁．男性2型糖尿病患者血糖与雄激素水平的相关性[J]．中外医疗，2019，38(4):32-34.DOI：10.16662/j.cnki.1674-0742.2019.04.032.
[12]	Farooq R, Bhat MH, Majid S，et al.Association between T2DM and the lowering of testosterone levels among Kashmiri males[J]．Arch Endocrinol Metab，2021，64(5):528-532.DOI：10.20945/2359-3997000000288.
[13]	Keating NL, Liu PH, O&#x27，et al.Androgen-deprivation therapy and diabetes control among diabetic men with prostate cancer[J]．Eur Urol，2014，65(4):816-824.DOI：10.1016/j.eururo.2013.02.023.
[14]	Yassin DJ, Doros G, Hammerer PG，et al.Long-term testosterone treatment in elderly men with hypogonadism and erectile dysfunction reduces obesity parameters and improves metabolic syndrome and health-related quality of life[J]．J Sex Med，2014，11(6):1567-1576.DOI：10.1111/jsm.12523.
[15]	Yassin A, Haider A, Haider KS，et al.Testosterone Therapy in Men With Hypogonadism Prevents Progression From Prediabetes to Type 2 Diabetes：Eight-Year Data From a Registry Study[J]．Diabetes Care，2019，42(6):1104-1111.DOI：10.2337/dc18-2388.
[16]	Haider KS, Haider A, Saad F，et al.Remission of type 2 diabetes following long-term treatment with injectable testosterone undecanoate in patients with hypogonadism and type 2 diabetes：11-year data from a real-world registry study[J]．Diabetes Obes Metab，2020，22(11):2055-2068.DOI：10.1111/dom.14122.
[17]	Rao PM, Kelly DM, Jones TH.Testosterone and insulin resistance in the metabolic syndrome and T2DM in men[J]．Nat Rev Endocrinol，2013，9(8):479-493.DOI：10.1038/nrendo.2013.122.
[18]	Zhu L, Zhou J, Pan Y，et al.Glucagon-like peptide-1 receptor expression and its functions are regulated by androgen[J]．Biomed Pharmacother，2019，120:109555.DOI：10.1016/j.biopha.2019.109555.
[19]	Mauvais-Jarvis F. Androgen-deprivation therapy and pancreatic β-cell dysfunction in men[J]．J Diabetes Complications，2016，30(3):389-390.DOI：10.1016/j.jdiacomp.2016.01.007.
[20]	Navarro G, Xu W, Jacobson DA，et al.Extranuclear Actions of the Androgen Receptor Enhance Glucose-Stimulated Insulin Secretion in the Male[J]．Cell Metab，2016，23(5):837-851.DOI：10.1016/j.cmet.2016.03.015.
[21]	Corrales JJ, Burgo RM, Garca-Berrocal B，et al.Partial androgen deficiency in aging type 2 diabetic men and its relationship to glycemic control[J]．Metabolism，2004，53(5):666-672.DOI：10.1016/j.metabol.2003.12.016.

[1]	曹雯佳, 刘学兵, 罗安果, 钟释敏, 邓岚, 王玉琳, 李赵欢. 超声矢量血流成像对2型糖尿病患者颈动脉壁剪切应力的研究[J/OL]. 中华医学超声杂志（电子版）, 2024, 21(07): 709-717.
[2]	朱洪宇, 曹越, 赵鑫洋, 周毅. 三孔全腔镜手术治疗中重度男性乳房发育症[J/OL]. 中华乳腺病杂志(电子版), 2024, 18(03): 152-157.
[3]	孟令凯, 李大勇, 王宁, 王桂明, 张炳南, 李若彤, 潘立峰. 袖状胃切除术对肥胖伴2型糖尿病大鼠的作用及机制研究[J/OL]. 中华普外科手术学杂志(电子版), 2024, 18(06): 638-642.
[4]	李猛, 姜腊, 董磊, 吴情, 贾犇黎. 腹腔镜胃袖状切除术治疗肥胖合并2型糖尿病及脂肪胰的临床研究[J/OL]. 中华普外科手术学杂志(电子版), 2024, 18(05): 554-557.
[5]	赵帅, 王伟, 李瑞奇, 周家杰, 王道荣. 3D腹腔镜下袖状胃切除术治疗肥胖合并2型糖尿病的临床疗效及影响因素分析[J/OL]. 中华普外科手术学杂志(电子版), 2024, 18(02): 146-149.
[6]	刘盾, 潘晟. 不同入路腹腔镜袖状胃切除术用于肥胖症合并2型糖尿病的效果[J/OL]. 中华普外科手术学杂志(电子版), 2024, 18(02): 150-154.
[7]	陆文琪, 赵艳茹, 李焕娣, 樊欣娜, 王佳, 李萍. 2型糖尿病患者血清SMAD2和SOX6表达及其与蛋白尿的关系[J/OL]. 中华肾病研究电子杂志, 2024, 13(03): 145-151.
[8]	王璇, 娜扎开提·尼加提, 雒洋洋, 蒋升. 皮肤晚期糖基化终末产物浓度与2型糖尿病微血管并发症的相关性[J/OL]. 中华临床医师杂志(电子版), 2024, 18(05): 447-454.
[9]	王星, 陈园, 热孜万古丽·乌斯曼, 郭艳英. T2DM、Obesity、NASH、PCOS共同致病因素相关的分子机制[J/OL]. 中华临床医师杂志(电子版), 2024, 18(05): 481-490.
[10]	孙秀芹, 高美娟, 张琼阁, 吕凯敏, 王宏宇. 京西地区无心血管病史2型糖尿病中老年人群患心血管疾病的危险因素分析[J/OL]. 中华临床医师杂志(电子版), 2024, 18(03): 245-252.
[11]	孙琳, 韩萍萍, 张碧琳, 张军霞. 血清WISP1水平与2型糖尿病患者血尿酸升高的相关性[J/OL]. 中华临床医师杂志(电子版), 2024, 18(02): 178-182.
[12]	吴晓明, 翟仰魁, 王娟, 张硕, 许杰, 潘从清. 男性2 型糖尿病患者空腹C 肽和定量胰岛素敏感性检测指数与血浆致动脉粥样硬化指数的相关性[J/OL]. 中华肥胖与代谢病电子杂志, 2024, 10(04): 288-294.
[13]	张梅, 陈卉, 李转霞, 王瑞, 李林娟. Metrnl和NLRP3炎症小体：糖尿病肾病的潜在诊断标志物[J/OL]. 中华肥胖与代谢病电子杂志, 2024, 10(03): 193-199.
[14]	吴子龙, 吴冰, 袁开盛, 胡瑞翔, 杨华, 王存川. 肥胖与胰腺疾病研究进展[J/OL]. 中华肥胖与代谢病电子杂志, 2024, 10(03): 213-219.
[15]	崔磊, 徐东升. 减重手术治疗肥胖患者胰岛素抵抗的研究进展[J/OL]. 中华肥胖与代谢病电子杂志, 2024, 10(02): 127-132.

阅读次数

全文

摘要

选择文件类型/文献管理软件名称

选择包含的内容

Correlation between glycosylated hemoglobin and testosterone in non-obese male patients with type 2 diabetes mellitus

模态框（Modal）标题

选择文件类型/文献管理软件名称

选择包含的内容

Correlation between glycosylated hemoglobin and testosterone in non-obese male patients with type 2 diabetes mellitus